On the origin and evolution of the lower Metazoa

Summary Recent advancements in infrastructure and new theories propagating different ideas on the early metazoan evolution initiated a comparison and in some aspects revision of existing concepts. 1 Based upon discussed monophyly of Eukaryota, premetazoan organization must have been mitotic, heterotroph, and naked eukaryotes which had stabilized the presence of diplo-somes. 2 The Chonoflagellata constitute the only serious candidates for metazoan precursors in being provided with a diplosome and monociliate collar cells; sexual reproduction is no prerequisite, but rather newly acquired. 3 Parazoa (Porifera) and Histozoa (Eumetazoa) constitute a distinctly monophyletic entity. This cognition is especially supported by the overlapping presence of and direct developmental continuity between choanocytes and microvilli-collar cells in Porifera, the latter being likewise primitive in Histozoa. 4 The monophyly of all Metazoa-as demonstrated-sets all die-or polyphyletic concepts aside; the latter are discussed. 5 The origin of Metazoa is accepted as having taken place via blastula-like organisms with a subsequent diploblastic organization through cell immigration. Diploblasty through invagination is considered to constitute a process of ontogenetical compensation, and the Gastraea-Theory is rejected as far as it is strictly correlated with the functionally untenable and morphologically inconsistent Enterocoel-Theory. 6 The monophyletic entity of Parazoa and Histozoa is only possible within early (larval) levels of organization which, therefore, are the only features the comparison of which is permitted. This cognition demonstrates that the choanosome in adult Porifera corresponds to the ectoderm (but not to the entoderm) in Histozoa. 7 The basic organization of the Histozoa (Eumetazoa) is accepted to have been made up of sexual, heteropolar planuloids provided with biradial to bilateral symmetry. 8 Biradial-symmetrical, pelagic Protoplanulae are assumed to have given rise to the Collaria (Ctenophora). 9 Bilateral-symmetrical, bottom-tied Archiplanulae are accepted for the origin of Cnidaria as well as of Bilateria (Planula-Theory). 10 The evolution of Bilateria from planula-like ancestors is most strikingly supported by the organization of Diopisthoporus (Turbellaria-Acoela). The shift of the initially posterior mouth towards ventral can be recapitulatively observed in various groups of Spiralia which are accepted as constituting the more conservative Bilateria. 11 Bottom-pelagic, lateral-symmetrical Archiplanulae gave rise to the Cnidaria, primarily characterized by some initial nematocysts as well as by one (!) pair of rudimentary lateral tentacles. The definitive deviation of such organisms by settling resulted in lateral-symmetrical, two-tentacles polypid forms as the original Cnidaria. 12 Both main lines of Cnidaria, Anthozoa and Tesserazoa (= Scyphozoa, Cubozoa, and Hydrozoa), variously recapitulate their bilateral ancestry (arrangements of septa or tentacles, etc. respectively). 13 Within the - primitively biradial-Tesserazoa, the Scyphozoa constitute the most conservative class (periderm tube, septal muscles and hydrostatic canal system). Their medusae merely constitute distal portions (including gonads) of the polyps. 14 The Cubomedusae meanwhile have been proved to develop through a typical metamorphosis out of radial-symmetrical polyps. Accordingly, they are accepted as a class proper, the Cubozoa, because they no longer fit within the scyphozoan frame (despite the synapo-morphic characters of rhopalia and gastric filaments). 15 After having developed first dimorphism and subsequently pelagic reproductive individuals (= medusae, which still demonstrate several ancestral characters: tetramery canal system), most hydropolyps secondarily adapted towards a cycloradial symmetry. Resume Sur I'origine et revolution des Métazoaires inférieurs De récentes observations au plan de l'ultrastructure et de nouvelles théories soutenant des conceptions différentes sur l'évolution précoce des métazoaires nous amènent à comparer les idées formulées jusqu'ici et à modifier quelques theories. 1 En vue de la monophylie admise pour les eucaryotes, l'organisation prémétazoaire a dûČetre celle d'un eucaryote nu, mitotique et héterotrophe chez lequel la présence de diplosomes etait déjà stable. 2 Ce sont les seuls Choanoflagellés qui présentent les conditions de précurseurs des métazoaires, car lis sont pourvus de diplosomes et de cellules à collerette de microvillosités. La reproduction sexuelle n'était pas une condition préalable, mais elle a été acquise indepen-damment. 3 Les parazoaires (Porifera) et les histozoaires (Eumetazoa) représentent une unité décidé-ment monophylétique. Ceci est particuliérement appuyé par la présence simultanée et par la continuité ontogénétique des choanocytes et des cellules à collerette de microvillosités chez les porifères-ce dernier type de cellules étant egalement primitif chez les histozoaries. 4 La monophylie des métazoaires exclut tout concept di-ou polyphylétique; ces concepts sont discutés. 5 L'origine des métazoaires est supposé au niveau d'organismes blastloides, suivis d'une organisation diploblastique par immigration cellulaire. La diploblastie par invagination est considéré comme événement de compensation ontogénetique, et la Théorie de la Gastraea est refusée en tant qu'elle est strictement corrélée avec la Théorie de 1'EnterocoeI qui est fonctionellement insoutenable et morphologiquement contradictoire. 6 L'unité monophylétique des Parazoa et Histozoa est seulement compréhensible aux stades precoces (larvaires) des organisations, done seuls ces charactéres sont comparables. Il en résulte que le choanosome des poriféres adultes correspond à L'ectoderme (et non pas à l'entoderme) des histozoaires. 7 L'organisation basale des Histozoa (Eumetazoa) a dûêtre celle de planuloides héteropo-laires, sexuels avec une symétrie biradiale à bilaterale. 8 Des Protoplanulae pélagiques et biradio-symétriques sont supposés d'avoir donné naissance aux Collaria (Ctenophora). 9 Des Archiplanulae quasi benthiques et bilatéro-symétriques ont dûêtre à l'origine des Cnidaria aussi bien que des Bilateria (Théorie de la Planula). 10 L'évolution des Bilateria á partir des ancêtres planuloides est appuyée de façon convaicante par l'organisation de Diopisthoporus (Turbellaria-Acoela). Le déplacement de la bouche d'abord postérieure à une position ventrale est observé comme récapitulation dans divers groupes des Spiralia, lesquels semblent représenter les Bilateria plus conservateurs. 11 Les Archiplanulae bentho-pélagique et latéro-symétriques ont donné naissance aux Cnidaria, characterisés à l'origine par quelques nématocystes primitifs et par une seule (!) paire de tentacules latérales rudimentaries. La déviation définitive de tels organismes par la fixation a conduit aux polypes latéro-symétriques avec deux tentacules, représetant les cnidaires primitifs. 12 Les deux branches principals des Cnidaria, e'est à dire les Anthozoa et les Tesserazoa (= Scyphozoa, Cubozoa, et Hydrozoa), souvent récapitulent leur ancienne structure bilatérale (disposition des septa ou tentacles, etc.). 13 Parmi les Tesserazoa (à l'origine biradiales), les Scyphozoa représentent la classe la plus conservatrice (tube de périderme, muscles septales et système hydrostatique des canaux). Leur méduses ne représentent que les parties distales (y compris les gonades) des polypes. 14 On a pu démontrer que les Cubomedusae se développent à travers une métamorphose typique des polypes qui ont une symétrie cycloradiale. Par conséquence, ils sont acceptés comme une classe separée, les Cubozoa, car ils ne s'accordent plus au concept des Scyphozoa (malgré les charactères synapomorphiques des rhopalia et des filaments gastnques). 15 Après avoir developpé d'abord un dimorphisme et puis une différation en individus reproducteurs pélagiques (= méduses, qui démontrent encore quelques charactères ancestraux: symétrie biradiale, système des canaux), la plupart des hydropolypes se sont adaptés à une symétrie cycloradiale. Zusammenfassung Uber Ursprung und Entwicklung der niedren Metazoa Im Hinblick auf jüngste Erkenntnisse im ultrastrukturellen Bereich und auf neuere Vorstel-lungen zur Frühentwicklung der Metazoen wird eine Gegenüberstellung und Teilrevision bestehender Theorien gegeben. Auf der Basis der diskutierten, monophyletischen Entstehung der Eukaryota sind für den Ursprung der Metazoen nur nackte, heterotrophe Organismen mit mitotischer Zellteilung verständlich, in welchen der Besitz zweier rechtwinkelig zueinander angeordneter Centriolen (Diplosom) stabilisiert war. Innerhalb der bekannten Protisten bilden die Choanoflagellata die einzige ernsthafte Ausgangsgruppe, da allein sie durch das Diplosom wie auch durch ihren Microvilli-Kragen charakteristische, praerequisite Merkmale der Metazoa aufweisen; die geschlechtliche Fortpflanzung mit vorherrschend diploider Phase ist neu erworben. Entgegen verschiedener Theorien kann festgestellt werden, daβ die Parazoa und Histozoa eine monophyletisdie Einheit darstellen, belegt durch 1. die übereinstimmende geschlechtliche Fortpflanzung, 2. den detaillierten Aufbau des Microtubular-Komplexes (Flagellen, Cilien, Centriolen), 3. die Struktur der Spermien, 4. die monociliaren Microvilli-Kragenzellen sowie 5. die von ökologischen und ethnologischen Bedingungen unabhängigen, primären Symmetne-verhältnisse. Besondere Bedeutung kommt hierbei dem simultanén und ontogenetisch ineinander übergehenden Vorhandensein von Choanocyten=Microvilli-Kragenzellen bei Porifera zu. In Anbetracht dieser belegbaren monophyletischen Einheit aller Metazoa sind Vorstellungen mit diphyletischem (polyphyletischem) Ursprung nicht mehr annehmbar; sie werden dis-kutiert. Der Ursprung der Metazoa läβt sich einsichtig auf Choanoflagellaten-Kolonien zurück-führen, welche sich zu pelagischen, achsiaten Hohlkugel-Organismen (Blastaeae) mit sexueller Fortpflanzung entwickelten. Die anschlieβende Differenzierung und Radiation solcher Blastaea-Organismen zur diploblastischen Organisation durch Immigration zu soliden, sexuellen Planuloiden (Planaeae) erscheint hierbei aufschluβreicher gegenüber einer Diploblastie durch Invagination; letzterer Modus (Gastraea-Theorie) ist allein durch die strikte Korrelation mit der jedoch funktionell unhaltbaren und morphologisch widerspriichlichen Enterocoel-Theorie von Bedeutung, und erscheint als ontogenetischer Kompensations-Vorgang. Die primar̈ unabhängigen Differenzierungen zur Diploblastie und zur Gastrulation einerseits, sowie anderer-seits die zu einem Vergleidi von Parazoa und Histozoa heranzuziehenden monophyletisch-gemeinsamen, ausschlieβlich frühen (larvalen) Entwicklungsstadien lassen feststellen, daβ das Choanosom der Porifera dem Ektoderm (und nicht dem Entoderm) der Histozoa entspricht. Als Basis-Organisation der Histozoa (Eumetazoa) sind sexuelle, heteropolare Planuloide (mit Sinnespol, Urdarmhöhle durch Delamination, fakultativer Mundöffnung) mit biradialen bis bilateralen Symmetrieverhältnissen wahrscheinlidi, welche als biradiale Protoplanulae mit pelagischer Lebensweise den Collaria (Ctenophora) den Ursprung gaben. Bilateral-symmetrische, Boden-bezogene Archiplanulae können in direkter Entwicklung als Basis der Bilateria angenommen werden (Planula-Theorie), was durch die Modell-Organisation von Diopistho-porus (Turbellaria-Acoela) deutlich gestützt wird; die sekundäre Verlagerung der terminalen Mundöffnung nach ventral wird hierbei innerhalb verschiedener Spiralia recapitulativ wieder-holt. Nach vorliegendem Wissensstand erscheinen daher die niedrigen Spiralia (Plathelminthes-Turbellaria) als Ursprungsgruppe der Bilateria (deren weitere Differenzierung kurz skizziert wird). Von gleicherweise bilateral-symmetrischen, Boden-pelagischen Archiplanulae lassen sich die Cnidaria ableiten, primär gekennzeichnet durch die Differenzierung von Cniden und von einem (!) Paar lateraler Tentakelanlagen. Die definitive Deviation durch Festsetzen der bilateralen Organismen mit Ubergang zur sessilen Lebensweise führte zur Basis-Organisation der rezenten Cnidaria, dem-im Gegensatz zu den bisherigen Theorien-zwei-tentakeligen Polyp. Die weitere-von den bestehenden Vorstellungen ebenfalls abweichende-Entwicklung der Cnidaria läβt eine Aufspaltung in die Anthozoa mit einem Paar Protosepten und anschlieβencer octomerer Bilateralsymmetrie (davon sekundär abgeleitet die hexamer-bilateralen Gruppen), und in die Tesserazoa (Scyphozoa, Cubozoa, Hydrozoa) erkennen. Letztere zeichnen sich durch die Abwandlung zur Tetramerie und durch Differenzierung einer Peridermrohre aus, deren Verschluβapparat die Differenzierung von vier Septalmuskeln und des hydrostatischen Kanalsystems bedingte. Die Entwicklung von Medusen, einmal durch periodisches Abschnüren der Tentakelscheibe (Strobila der Scyphozoa) und andererseits durch Dimorphismus mit pelagischen Geschlechtstieren (Hydrozoa) sind als jeweils unabhängige Differenzierungen hervor-zuheben. Die von den Scyphozoa abgespaltenen Cubomedusae (synapomorphe Merkmale: Rhopalia und Gastralfilamente) zeichnen sich u. a. durch eine echte Metamorphose aus und sind als ein eigener, gleichrangiger Entwicklungszweig (Cubozoa) festzustellen; die Cubopolypen sind, wie audi die Hydropolypen, mit ihrer angepaβten Radiärsymmetrie als secundär-abge-leitet zu betrachten.