Phylogenetic position of Sipuncula derived from multi-gene and phylogenomic data and its implication for the evolution of segmentation

The phylogenetic position of Sipuncula, a group of unsegmented marine worms, has been controversial for several decades: Especially based on morphological data, closer relationships to Mollusca or Annelida were among the most favoured hypotheses. Increasing amounts of molecular data in recent years have consistently placed Sipuncula either in close affinity to or even within Annelida, the segmented worms, and rejected a close relationship to Mollusca. Yet, it remained uncertain whether Sipuncula is the sister group of Annelida or an annelid subtaxon. Therefore, herein we gathered data for five nuclear genes, which have been rarely used regarding Annelida and Sipuncula, and combined these with data for six previously used genes to further elucidate the phylogenetic position of Sipuncula. We also compiled a data set for 78 ribosomal proteins from publicly available genomic data sets. These are the two largest data sets for annelids with more than 10 taxa to date. All analyses placed Sipuncula within Annelida. For the first time, topology tests significantly rejected the possibility that Sipuncula is sister to Annelida. Thus, our analyses revealed that Sipuncula had secondarily lost segmentation. Given that unsegmented Echiura is also an annelid subtaxon, segmentation, a key character of Annelida, is much more variable than previously thought. Yet, this conclusion does not support the hypothesis that the last common ancestor of Annelida, Arthropoda and Chordata was segmented, assuming several losses along the branches leading to them. As yet no traces of segmentation could be shown in taxa exhibiting serially organized organ systems such as certain Mollusca, while in Sipuncula and Echiura such traces could be demonstrated. An independent origin of segmentation in Annelida, Arthropoda and Chordata thus appears to be more plausible and parsimonious. Zusammenfassung Sipuncula sind unsegmentierte marine Wurmer, deren phylogenetische Position in den letzten Jahrzehnten kontrovers diskutiert wurde. Basierend auf morphologischen Daten wurde entweder eine nahere Verwandtschaft zu den Mollusca oder zu den Annelida favorisiert. Aufgrund der in den letzten Jahren stetig wachsenden Anzahl an molekularen Daten wurden die Sipuncula immer wieder in die Nahe der Annelida, den segmentierten Wurmern, gestellt und eine nahere Verwandtschaft zu den Mollusca abgelehnt. Es blieb jedoch ungeklart, ob die Sipuncula das Schwestertaxon oder ein Subtaxon der Annelida sind. Wir bestimmten daher Sequenzdaten von funf nuklearen Genen, die bisher selten fur Annelida und Sipuncula genutzt wurden, und kombinierten diese mit Daten von sechs bereits vorher verwendeten Genen, um die phylogenetische Position der Sipuncula genauer zu bestimmen. Zusatzlich stellten wir noch einen Datensatz zusammen, der 78 ribosomale Proteine umfasste. In Bezug auf Annelida sind dieses die zwei zurzeit grosten Datensatze mit mehr als 10 Taxa. Alle Analysen platzierten die Sipuncula innerhalb der Annelida, und Topologie-Tests lehnten erstmalig ein Schwestergruppen-Verhaltnis von Annelida und Sipuncula signifikant ab. Fur die Sipuncula ist daher ein Verlust der Segmentierung die wahrscheinlichste Erklarung. Da auch die unsegmentierten Echiura ein Subtaxon der Annelida sind, ist die Segmentierung ein Schlusselmerkmal der Annelida, deutlich variabler als ursprunglich gedacht und kann vollkommen verloren gehen. Diese Schlussfolgerung unterstutzt jedoch nicht die Hypothese, dass der letzte gemeinsame Vorfahre von Annelida, Arthropoda und Chordata segmentiert war. Sowohl bei den Sipuncula als auch den Echiura konnten Hinweise auf einen segmentierten Vorfahren gefunden werden. Bei anderen Taxa, wie bestimmten Mollusken mit seriell organisierten Organsystemen, ist dieses nicht der Fall. Es erscheint daher unwahrscheinlich, dass die Vorfahren Letzterer segmentiert waren. Ein voneinander unabhangiger Ursprung der Segmentierung in den Annelida, Arthropoda und Chordata ist somit plausibler und die sparsamere Erklarung fur das vorliegende Merkmalsmuster.