Root herbivore identity matters in plant-mediated interactions between root and shoot herbivores

Plants are simultaneously attacked by a multitude of herbivores that affect plant responses and plant-mediated interactions in a variety of ways. So far, studies on indirect interactions between below- and aboveground herbivores have almost exclusively focused on interactions between only one root and one shoot herbivore species at the same time. Since these studies show a variety of outcomes, we test the hypothesis that root herbivore identity matters in below-/aboveground interactions. We studied the combined effects root-feeding nematodes (Pratylenchus penetrans) and wireworms (Agriotes lineatus larvae) on Plantago lanceolata and on the performance of aboveground phloem-feeding aphids (Myzus persicae) and chewing caterpillars (Chrysodeixis chalcites larvae). Since root herbivores may also affect resource availability and the microbial community in the rhizosphere, we examined resource utilization by soil microorganisms using BIOLOG EcoPlates™. Wireworms decreased root biomass by 13%, but led to compensatory shoot growth. Nematodes and the aboveground herbivores did not affect the biomass of Plantago lanceolata. Feeding by C. chalcites larvae enhanced the concentration of aucubin in leaves, which might explain the high mortality of the caterpillars. Aphids and the belowground herbivores did not change iridoid glycoside levels in the leaves. However, the number of aphid offspring was reduced by 44% when nematodes had been added to the soil, whereas wireworms had no effect. We observed higher utilization of BIOLOG carbon sources by the soil microorganisms only in the presence of Pratylenchus penetrans. Our results suggest that the outcome of below–aboveground interactions highly depends on herbivore identity. Pflanzen werden gleichzeitig von vielen Herbivoren attackiert, was sowohl die Reaktionen der Pflanze als auch ihre Interaktionen auf vielfältige Weise beeinflusst. Untersuchungen zu indirekten Interaktionen zwischen unter- und oberirdischen Herbivoren haben sich bis jetzt fast ausschließlich auf Interaktionen zwischen einem Wurzel- und einem Sprossherbivor zur selben Zeit beschränkt. Weil diese Untersuchungen unterschiedliche Ergebnisse aufweisen, wird hier die Hypothese getestet, dass die Identität des Wurzelherbivores in Interaktionen zwischen unter- und oberirdischen Herbivoren eine Rolle spielt. Wir untersuchten die Effekte von phytophagen Nematoden (Pratylenchus penetrans) und Drahtwürmern (Agriotes lineatus Larven) auf Spitzwegerich (Plantago lanceolata) und oberirdisch saugende (Myzus persicae) und kauende (Chrysodeixis chalcites Raupen) Herbivore. Da Wurzelherbivore die Verfügbarkeit von Ressourcen und die mikrobielle Gemeinschaft in der Rhizosphäre beeinflussen können, wurde die Ressourcennutzung von Mikroorganismen mit BIOLOG EcoPlates™ getestet. Drahtwürmer reduzierten die Wurzelbiomasse um 13%, führten aber zu einem kompensatorischen Sprosswachstum. Nematoden und die oberirdischen Herbivore hatten keinen Einfluss auf die Biomasse von Plantago lanceolata. Der Fraß der C. chalcites Raupen erhöhte die Konzentration von Aucubin in den Blättern, was die hohe Mortalität der Raupen erklären könnte. Blattläuse und die unterirdischen Herbivore beeinflussten die Konzentration der iridoiden Glykoside in den Blättern nicht. Die Anzahl an Blattlausnachkommen war jedoch um 44% reduziert, wenn Nematoden zum Boden zugefügt worden waren, wohingegen Drahtwürmer keinen Effekt hatten. Wir beobachteten gesteigerte Nutzung der BIOLOG™-Kohlenstoffquellen durch die Mikroorganismengemeinschaft, wenn sich Pratylenchus penetrans in der Rhizosphäre befand. Unsere Resultate weisen darauf hin, dass Ergebnisse von Interaktionen zwischen unter- und oberirdischen Herbivoren stark von der Identität der Herbivore abhängen.